Το Διοικητικό Συμβούλιο έχει τις αρμοδιότητες που εκάστοτε προβλέπονται από τον ιδρυτικό νόμο. Στο Διοικητικό Συμβούλιο ανήκει ιδίως η αρμοδιότητα για τη χάραξη της πολιτιστικής πολιτικής του Μουσείου, στο πλαίσιο της κείμενης νομοθεσίας, του εσωτερικού κανονισμού και της εικαστικής πολιτικής του Υπουργείου Πολιτισμού και Αθλητισμού, η συνομολόγηση, υπογραφή και εκτέλεση με τις εξαιρέσεις που προβλέπονται στον Ιδρυτικό Νόμο κάθε σύμβασης απαραίτητης για σύσταση δικαιωμάτων και υποχρεώσεων του Μουσείου, η αποδοχή δωρεών, εισφορών ή χορηγιών, η σύναψη δανείων, η πειθαρχική εξουσία δευτέρου βαθμού για το προσωπικό του Μουσείου, η κατάρτιση του ετήσιου προϋπολογισμού, η σύνταξη της ετήσιας έκθεσης και του ισολογισμού και η διενέργεια, στο τέλος κάθε διαχειριστικής χρήσης, ελέγχου νομιμότητας και απολογισμού του έργου του Διευθυντή.